Thời kỳ nhà Ashikaga thống trị (1336–1573) được gọi là Muromachi từ tên một quận của Kyoto nơi họ đặt tổng hành dinh của mình sau khi Shogun thứ 3 Ashikaga Yoshimitsu (足利 義満) xây dựng dinh thự của mình ở đó năm 1378. Cái để phân biệt giữa hai hình thức bakufu (幕府) Ashikaga và Kamakura là, trong khi Kamakura tồn tại trong thế cân bằng với triều đình Kyoto, Ashikaga tước đoạt mọi quyền lực còn lại của triều đình. Tuy vậy, Mạc phủ Ashikaga không mạnh như Kamakura vì đã và đang lo ngại lớn vì cuộc nội chiến. Cho đến thời Ashikaga Yoshimitsu (Shogun thứ 3, 1368–94, và Chưởng ấn quan, 1394–1408), họ vẫn không có vẻ gì là đã nổi lên thực sự.

Yoshimitsu cho phép các đốc quân, có quyền lực bị giới hạn dưới thời Kamakura, trở thành người chủ mạnh hơn trong vùng, sau này gọi là daimyo (大名, "đại danh"). Trong thời điểm dó, sự cân bằng của quyền lực tiến triển giữa Shogun và các daimyo; ba gia đình daimyo nổi bật nhất thay nhau làm "phó" cho Shogun tại Kyoto. Yoshimitsu cuối cùng thành công trong việc thống nhất Bắc Triều và Nam Triều năm 1392, nhưng, bất chấp lời hứa cân bằng lớn hơn giữa hai chi của Hoàng tộc, Bắc triều vẫn kiểm soát ngôi báu thời gian sau. Dòng họ của các Shogun yếu dần sau Yoshimitsu và ngày càng mất quyền lực về tay các daimyo và những người có quyền lực ở địa phương. Quyết định của Shogun về việc kế vị ngôi vua trở nên vô nghĩa, và các daimyo đứng đằng sau ứng cử viên của mình. Thời đó, gia đình Ashikaga có vấn đề kế vị của riêng mình, cuối cùng dẫn đến cuộc chiến tranh Ōnin (応仁の乱 Ōnin no Ran, 1467–1477), tàn phá Kyoto và thực sự đã chấm dứt quyền lực quốc gia của Mạc phủ. Lỗ hổng quyền lực tạo ra một thế kỷ hỗn loạn sau đó.